Microbiota oral y estilo de vida como base para la salud oral y sistémica

La microbiota es un componente inseparable del holobionte humano. Actualmente en cualquier patología crónica es imprescindible conocer los complejos mecanismos relacionados con los factores ambientales y del estilo de vida y cómo impactan sobre la salud humana y el equilibrio de la microbiota. La microbiota oral en estado de equilibrio permite mantener un estado de salud bucodental óptimo. La rotura de este equilibrio puede conducir a una situación de disbiosis mantenida que subyace en la patogénesis de la caries, la periodontitis y otros procesos patológicos orales. En última instancia, la disbiosis oral también es causa directa de disbiosis intestinal y se relaciona con múltiples patologías sistémicas. Ésta es una revisión narrativa sobre la microbiota oral, su configuración y los factores que la modulan, con un especial énfasis en el estilo de vida y la alimentación.

Autora: Dra. Sari Arponen

Introducción

Para
entender la salud y la enfermedad, se hace necesario actualmente
incorporar a la práctica clínica los conocimientos que nos brindan
los últimos avances en el estudio de la microbiota humana. Las
modernas técnicas de secuenciación genómica como NGS (Next
Generation Sequencing) o ITS gene sequencing permiten obtener de
forma rápida ingentes cantidades de datos metagenómicos de la
microbiota humana. Estas tecnologías se complementan con las
relacionadas con la metatranscriptómica, metaproteómica y
metabolómica. Los descubrimientos de las ciencias básicas deben
conducir a mejorías en la práctica clínica del día a día para
obtener mejoras en la salud de las personas. Así, la tendencia
actual en los cuidados de la salud es hacia una medicina
personalizada, predictiva, holística, prospectiva y de precisión,
basada en la epigenética, metabolómica y microbiómica. Desde esta
perspectiva, el ser humano es contemplado como un verdadero
holobionte o superorganismo, en el que los factores genéticos y
ambientales impactan sobre la salud humana no solamente por su efecto
en el organismo humano y sus células eucariotas de primate, sino
también por su influencia sobre la microbiota (1).

El
estudio de la microbiota podría considerarse que se inició con
Leeuwenhoek a mediados del siglo XVII, con la observación de los
primeros microorganismos (2). Hasta fechas recientes, el cultivo, las
tinciones y la microscopía eran las herramientas fundamentales de
este campo de estudio. Hasta hace poco, se consideraba
a los microorganismos como algo peligroso que combatir. Es en
las últimas décadas cuando se ha comenzado a considerar que la
microbiota humana es una parte inseparable del organismo y que el
exceso de uso de fármacos antimicrobianos genera problemas
inicialmente no previstos por la pérdida de la diversidad y la
riqueza de la microbiota y la aparición de la disbiosis en los
diversos nichos ecológicos del cuerpo humano.

El
crecimiento exponencial de las publicaciones en el campo de la
microbiota se hace patente sobre todo en los últimos 10 años (3).
La microbiota humana se encuentra en todo el tracto gastrointestinal,
la mucosa genitourinaria, la piel, el tracto respiratorio y los ojos.
Incluso ya se habla del microbioma de la sangre: tanto en los sujetos
sanos como en diversas patologías crónicas, se han identificado
perfiles genómicos de microorganismos en la sangre sin que su
presencia se vincule a una bacteriemia infecciosa. Asimismo, los
estudios comparativos de cerebros de individuos con patología
neurodegenerativa y sujetos sanos han permitido establecer el inicio
del estudio de los perfiles de microrganismos presentes en el tejido
cerebral.

La
microbiota oral

La
microbiota de la boca tiene unas características propias. Por su
accesibilidad, tanto la composición como la biogeografía de la
microbiota oral y las complejas relaciones que se establecen entre
los microrganismos que se hallan en la boca han podido caracterizarse
de forma inicial, tanto en la salud como en las enfermedades de la
boca como la periodontitis y la caries. Asimismo, se han conseguido
identificar microorganismos concretos relacionados con patologías
sistémicas cuando se produce una disbiosis de la microbiota oral. En
la tabla 1 se definen algunos conceptos básicos en este campo de
estudio.

Como
se ha comentado, el estudio de la microbiota es algo complejo.
Afortunadamente se realizan esfuerzos por aunar los conocimientos
adquiridos por diferentes equipos de investigación. A nivel global,
cabe destacar el Human Microbiome Project, iniciado por los National
Institutes of Health de Estados Unidos en 2007 (NIH), que tiene como
objetivo caracterizar las comunidades microbianas del cuerpo humano y
explorar las correlaciones entre los cambios del microbioma y la
salud humana. En 2012 se publicó en Nature el primer estudio a gran
escala detallando las taxas bacterianas asociadas a los diferentes
hábitats corporales de un sujeto humano sano (4). El proyecto
MetaHIT (Metagenomics of the Human Intestinal Tract) es una
iniciativa de la Comisión Europea y China enfocado en el estudio de
la microbiota intestinal y las relaciones de los genes de esta con
estados de salud y enfermedad. Con este proyecto se han conseguido
caracterizar unos 3.3 millones de genes bacterianos no redundantes
presentes en la microbiota intestinal humana (5).

Hay
otras iniciativas colaborativas para investigar la microbiota humana.
Es destacable el Human Oral Microbiome Database, accesible en su
versión expandida en www.homd.org.
Su objetivo es “proveer a la comunidad científica de información
exhaustiva y organizada sobre las especies bacterianas presentes en
el tracto aerodigestivo humano”. Esto incluye la cavidad oral,
faringe, área nasosinusal y esófago. Actualmente esta base de datos
incluye 770 especies microbianas. De ellas, el 57% tienen nombre
oficial, el 13% no tiene nombre, pero se han cultivado, y un 30% son
filotipos no cultivados. Otro
proyecto, CORE, de la Universidad Estatal de Ohio (disponible en
http://microbiome.osu.edu/) es una base de datos de secuencias
microbianas orales complementaria al HOMD. Esta base de datos
contiene 636 filotipos no redundantes que definen el core o núcleo
de la microbiota oral (6).

Componentes
de la microbiota oral

Gracias
a todos estos proyectos y a los estudios de metabolómica y
biogeografía, se ha podido caracterizar la microbiota oral en
situación de salud.

La
fracción bacteriana de la microbiota oral es la más conocida. Los
Firmicutes como Streptococcus, Veillonella y Lactobacillus
componen en condiciones normales más de la mitad de las bacterias
presentes en una microbiota oral sana. A los Firmicutes les siguen
las Proteobacteria, los Bacteroides y los Actinomyces,
siendo la presencia de Fusobacteria y otros phylum más escasa. En la
saliva, se podría decir que las bacterias están en una fase
planctónica, no organizada. En las superficies blandas y duras de la
boca, el biofilm saludable que caracteriza a cada localización de la
boca varía. En general, Streptococcus, Veillonella, Prevotella,
y Pasteurellaceae no clasificadas copan los primeros puestos de la
microbiota que se localiza en el paladar, el dorso de la lengua, las
amígdalas palatinas, la garganta y la mucosa yugal. En los tejidos
duros la composición es algo distinta, aunque Streptococcus
se mantiene como el principal género. En el biofilm subgingival,
Fusobacterium y Capnocytophaga siguen a los
estreptococos; en el biofilm supragingival, Capnocytophaga y
Corynebacterium están muy presentes. En la encía
queratinizada, se encuentran fundamentalmente Streptococcus y
Pasteurellaceae no clasificadas (7).

La
microbiota oral no se compone solamente de bacterias, si bien los
otros reinos que encontramos en ella están menos estudiados.

Las
arqueas son microorganismos procariotas no bacterianos; en los
humanos se encuentran fundamentalmente en el intestino y la boca,
aunque constituyen una parte menor del microbioma oral. En la boca se
encuentran más bien pocas especies de arqueas, siendo todas ellas
metanógenos como Thermoplasmatales, Methanobrevibacter,
Methanobacterium y Methanosarcina. Aunque se encuentran en
sujetos sanos, cobran mayor relevancia en los procesos de
periodontitis, donde aumenta su prevalencia y abundancia. Parece que
también pueden tener un papel patogénico en otras patologías como
la periimplantitis y la pericoronitis (8). En los estudios de
paleoodontología en los que se analiza la composición de la placa
dental en individuos de sociedades del Mesolítico, Neolítico, Edad
Media, Edad Moderna y el mundo actual, se comprueba cómo con los
cambios en la composición de la dieta también cambia la abundancia
relativa de las diversas especies de arqueas metanógenas,
permitiendo establecer una correlación directa entre la alimentación
y la composición de este reino en la microbiota oral (9).

El
árbol de la vida no es algo definitivo y estático. La división
clásica de las formas de vida en animales, plantas, hongos,
protistas (eucariotas que no pertenecen a los reinos anteriores) y
monera (organismos procariotas) se está redefiniendo y hoy en día
se prefiere utilizar la clasificación en dominios en el que se
dividirían los organismos vivos en bacterias, arqueas y eucariotas.
Sin embargo, el descubrimiento de nuevos microorganismos como los
Candidate Phyla Radiation obligan a revisar estos conceptos (10,11).
Los CPR son un nuevo tipo de microorganismos que suponen hasta el 15%
de todas las bacterias. Son microorganismos ultrapequeños con
genomas muy reducidos y capacidad metabólica limitada: no tienen
ciclo de Krebs ni cadena respiratoria, y su capacidad de síntesis de
aminoácidos o nucléotidos es muy escasa o nula. Viven como
episimbiontes obligados de otras bacterias. El primer CPR que se ha
podido cultivar en asociación con su bacteria simbionte Actinomyces
odontolyticus actinosynbacter es TM7x, perteneciente a las
Saccharibacteria. Este tipo de episimbiontes poco estudiados
interactúan de forma crítica en el desarrollo de la microbiota
humana tanto en la salud como la enfermedad. Este y otras bacterias
episimbiontes ultrapequeñas del grupo CPR como las Gracilibacteria y
Absconditabacteria forman la “materia oscura bacteriana” (12).

La
micobiota oral es fundamental para comprender las relaciones que se
establecen con el componente bacteriano de la microbiota oral. En los
estudios realizados por Ghannoum en 2010 (13) y Dupuy en 2014 (14) se
ha descrito de forma inicial el micobioma oral en estado de salud.
Esta micobiota se compone en gran medida de especies no cultivables.
Las especies de Candida son las predominantes en la micobiota
oral. Otros géneros entre los más de 75 descritos son Cladosporium,
Aureobasidium, Aspergillus y Malassezia. En realidad, es
difícil saber si algunos de estos hongos realmente forman una parte
constitucional de la microbiota oral o si se han localizado en ella
como sujetos pasajeros procedentes del ambiente. En cualquier caso,
los hongos establecen relaciones complejas con las bacterias de la
boca y participan de crear un esqueleto estructural en los biofilms
multiespecie. Además, estimulan al sistema inmune del holobionte por
vías distintas a las bacterias y muchas de las especies de hongos se
consideran como especies clave tanto en las situaciones de salud como
en patologías como periodontitis o caries (15,16).

El
viroma oral puede suponer
300-2000
genotipos virales
distintos en un único individuo. Algunos de los virus que se
encuentran en la boca en general se relacionan con patologías como
las que producen los virus del grupo herpes, el papilomavirus humano
o el VIH. Sin embargo, muchos de los virus de la boca de un individuo
sano son bacteriófagos, virus que infectan a las bacterias presentes
en la boca. Los fagos de la boca sana son fundamentalmente virus con
ciclos de vida lisogénicos. La composición viral de la microbiota
oral varía según la localización analizada, siendo la mayoría
podovirus, siphovirus, myovirus y microvirus, junto a un gran número
de fagos no identificados. Las relaciones de los fagos con el
componente bacteriano de la microbiota oral son complejas y su
estudio se halla aún en una fase muy inicial (17,18).

Los
protozoos se encuentran de forma más bien escasa en la microbiota
oral y en la mayor parte de la literatura se obvian. Aunque se
encuentran en la boca de individuos sanos especies como Entamoeba
gingivalis o Trichomonas tenax, con consideración de
saprofitos (19), también se han relacionado con patologías sobre
todo periodontales cuando aumenta su presencia relativa en
situaciones de escasa higiene oral, que mejoran con estrategias de
tratamiento que incluyan una cobertura antimicrobiana específica
contra dichas especies (20).

Formación del biofilm

El
establecimiento del biofilm oral en la superficie de los dientes es
un proceso detalladamente descrito. Inicialmente los colonizadores
bacterianos primarios establecen microcolonias sobre la película
adquirida de glucoproteínas. Estos colonizadores primarios son
bacterias grampositivas facultativas. Se unen a la película con
adhesinas. Luego, estas microcolonias aumentan de tamaño y se unen a
los colonizadores secundarios como especies de Prevotella,
Capnocytophaga o Actinomyces. Todas ellas están
incrustadas en la matriz extracelular compuesta por exopolisacáridos,
proteínas, ácidos nucleicos y productos del metabolismo
bacteriano., junto a sales minerales, componentes sanguíneos e iones
(21). Los estudios de biogeografía de los biofilms dentales
utilizando espectroscopia de fluorescencia han permitido caracterizar
al biofilm como una estructura tridimensional compleja en forma de
“erizo”, en la que cada sección de la estructura tiene
características especiales ambientales y microbianas (22).
Actualmente, el biofilm que se constituye como una estructura de
microbiota simbiótica no se debe entender como un generador de
patología, sino como una estructura ineludible en una boca sana, con
una gran presencia de especies generalistas. Solamente en presencia
de cambios en el equilibrio de las especies, con aparición de
microorganismos “especialistas” con funciones metabólicas
determinadas y elevado potencial virulento, es cuando se genera un
biofilm patogénico que, si persiste en el tiempo, da lugar a
patologías como la periodontitis o la caries dental (23).

Funciones de la microbiota oral

El
equilibrio simbiótico de la microbiota oral en los biofilms orales
del huésped en estado de salud permite que se lleven a cabo
funciones beneficiosas para el ser humano. Estas funciones se podrían
dividir en cuatro grandes categorías (24):

-La
vía metabólica del nitrato-nitrito-óxido nítrico: una microbiota
oral saludable permite una adecuada conversión del nitrato de los
alimentos en nitrito, por las nitrato reductasas bacterianas. El
nitrito tiene actividad antiinflamatoria y antimicrobiana de forma
directa. Además, se transforma a nivel sistémico en óxido nítrico
tanto por las nitrito reductasas bacterianas del intestino como las
humanas. El óxido nítrico es un regulador fundamental de procesos
metabólicos y cardiovasculares, además de tener asimismo efectos
antimicrobianos y antiinflamatorios. Esta vía también participa de
regular la producción del mucus a nivel gástrico, lo que impacta no
solo sobre la microbiota intestinal sino también sobre la oral. El
uso excesivo e indiscriminado de colutorios puede interferir en esta
vía, pudiendo incluso producir aumento de la tensión arterial por
la disminución de la producción de óxido nítrico.

-Exclusión
de patógenos: una microbiota oral saludable es capaz de competir por
nutrientes y lugares de adhesión con microorganismos de perfil más
patógeno. Además, segrega bacteriocinas que antagonizan el
crecimiento de estos. Así, se generan unas condiciones desfavorables
para la proliferación de especies clave de las patologías
periodontales y la caries.

-Regulación
y desarrollo del huésped por la estimulación del sistema
inmunitario.

-Contribución
al metabolismo de los alimentos.

-Mantenimiento
de la morfología normal de las superficies mucosas.

-Cross-talk
entre huésped y microbioma: regulación a la baja de respuestas
proinflamatorias, estimulación de las respuestas de citoquinas
antiinflamatorias y producción de interferones. Además, esta
comunicación bidireccional estimula la producción y el
mantenimiento del citoesqueleto de la mucosa.

La
disbiosis oral como origen de la caries y la periodontitis

Actualmente,
tanto la caries como la periodontitis se consideran desde el punto de
vista del ser humano como un holobionte como patologías en las que
la disbiosis oral está en la base de la patogénesis (figura 1). Las
excelentes revisiones de Rosier (3) y Lamont (23) son altamente
recomendables para profundizar en el tema.

En
una cavidad oral con microbiota sana con un biofilm supragingival con
efectos beneficiosos para la salud, las proteínas y las
glicoproteínas, la urea y el nitrato son transformados en
aminoácidos, amonio y nitrito, que mantienen un ambiente con un pH
adecuado y un flujo de iones fosfato y calcio hacia el esmalte. Con
el desequilibrio de la microbiota por un consumo excesivo de
polisacáridos y sacarosa, se produce un cambio del perfil de la
microbiota del biofilm con un aumento de especies productoras de
ácido y tolerantes al mismo, con generación de ácidos orgánicos
que promueven la salida de los iones de fosfato y calcio del esmalte.
El riesgo de que se produzca este tipo de alteración es mayor con el
consumo excesivo de azúcares tantos simples como complejos, sobre
todo si es con una frecuencia excesiva. Existe una resiliencia de la
microbiota de la cavidad oral: ante un cambio en las condiciones de
pH de la boca, se puede retornar a una situación fisiológica si no
se realizan ingestas de alimentos con excesiva frecuencia. El
“picoteo” de alimentos ricos en azúcares es uno de los
principales responsables de este cambio de microbiota oral simbiótica
hacia una microbiota cariogénica. Las especies clave de este tipo de
disbiosis son sobre todo Streptococcus mutans y
Propionibacterium acidifaciens, junto a especies de
Veillonella, Actinomyces, además de especies cariogénicas de
Lactobacillus (2,3,23). Otras especies de estos géneros en
cambio forman parte de una microbiota saludable en la cavidad oral.

En
cuanto a la periodontitis, en este caso el cambio de la microbiota se
produce en localizaciones periodontales hacia una microbiota de
perfil proteolítico. La falta de una higiene oral adecuada, junto a
ciertos factores de riesgo como el tabaquismo, el consumo de alcohol,
la diabetes mellitus o factores de predisposición genética entre
otros muchos, favorece la disbiosis periodontal. En una primera fase
de gingivitis la respuesta inflamatoria se puede mantener
proporcional y la situación aún puede ser revertida hacia una
situación de eubiosis. Sin embargo, si los factores persisten en el
tiempo, aparece la microbiota periodontítica, con una respuesta
inflamatoria exacerbada asociada a daño tisular crónico. Las
especies clave de esta situación son Porphyromonas gingivalis,
Aggregatibacter actinomycetemcomitans, Prevotella intermedia,
Treponema denticola, T. forsythia, Fusobacterium nucleatum y
Campylobacter rectus (2,3,7,23).

La
disbiosis oral es un factor que puede impactar de forma muy negativa
sobre la salud sistémica, sobre todo si llega al extremo de la
periodontitis. La periodontitis y la disbiosis oral se han
relacionado con múltiples patologías sistémicas (25–28):

-Autoinmunes
como la artritis reumatoide, el síndrome de Sjögren o la enfermedad
inflamatoria intestinal.

-Metabólicas
e inflamatorias, como la esteatosis hepática no alcohólica, la
resistencia a la insulina y la diabetes, la arteriosclerosis, la
enfermedad renal crónica y la hipertensión.

-Neurodegenerativas,
como la esclerosis múltiple o la enfermedad de Alzheimer.

-Patologías
neoplásicas: se ha asociado el cáncer colorrectal al F.
nucleatum, o el cáncer de páncreas con P. gingivalis y
A. actinomycetemcomitans. También se han asociado los tumores
de cabeza y cuello con los fenómenos de inflamación de bajo grado
asociados a la periodontitis y con la producción de componentes
orgánicos volátiles, por parte de una microbiota oral disbiótica,
que pueden tener un efecto carcinogénico (28–30).

Configuración
de la microbiota oral

Factores perinatales

La
configuración de la microbiota oral inicialmente depende de la
microbiota materna. Durante el embarazo, los microorganismos
presentes en la boca de la mujer sufren fenómenos de traslocación a
través de la mucosa. La microbiota placentaria se determina
fundamentalmente por la microbiota oral; es por ello que es tan
importante que las mujeres en edad fértil cuiden su salud bucodental
desde bastante antes del embarazo. La disbiosis oral que caracteriza
a la periodontitis se asocia no solo a problemas en la posterior
programación de la microbiota del bebé; también se ha asociado a
parto pretérmino y al bajo peso.

La
microbiota placentaria se asemeja sobre todo a la microbiota oral,
especialmente la localizada en la lengua y las amígdalas (31). Esta
microbiota placentaria entrena al sistema inmunitario fetal en la
tolerancia a los antígenos microbianos. Zaura et al. (32) sugieren
que el sangrado gingival del embarazo tendría un papel fundamental
en el paso de las bacterias orales de la madre a la placenta (y a la
leche materna en el período postnatal). En el período prenatal, las
células presentadoras de antígenos del feto interactuarían con los
antígenos de estas bacterias, presentando luego la información a
los linfocitos T reguladores. Así, tras el nacimiento, el sistema
inmunitario del bebé reconocerá los microorganismos de la
microbiota materna como “seguros”. La microbiota del bebé se
hereda de la madre sobre todo en el nacimiento, aunque se considera
ya que incluso durante el embarazo se puede comenzar a establecer la
microbiota sobre todo intestinal, si bien este aspecto está en
discusión (33). En lo que respecta a la microbiota oral y su
configuración, hay varios factores perinatales que influyen:

-La
administración de antibióticos durante el parto puede modificar la
composición de la microbiota oral del bebé (34).

-El
tipo de parto puede tener un impacto prolongado: los niños nacidos
por parto vaginal tienen una mayor diversidad taxonómica a los 3
meses del nacimiento (35). Por otro lado, los niños nacidos por
cesárea adquieren S. mutans de forma precoz con respecto a
aquellos nacidos por vía vaginal (36). Los niños nacidos por parto
vaginal tienden a tener una mayor abundancia de Prevotella,
Bacteroides y TM7, mientras que los nacidos por cesárea
presentan una abundancia relativa de Propionibacterium,
Staphylococcus, Slackia y Veillonella (37). Hay otros
cambios descritos en función del tipo de parto, no solo en la
microbiota oral, lógicamente, sino también en la intestinal,
respiratoria o cutánea. Tanto es así, que es importante evitar la
realización de un excesivo número de exploraciones vaginales o la
aplicación de productos antisépticos en la zona genital durante el
parto, puesto que su impacto puede ser muy profundo en la
programación de la microbiota del bebé, con efectos potencialmente
perjudiciales en su salud futura (38).

-Un
factor con un impacto muy profundo sobre la microbiota del bebé es
el tipo de lactancia. Por ejemplo, los bebés que reciben lactancia
materna son portadores de cepas de lactobacilos con propiedades
antimicrobianas no presentes en los niños que reciben leche de
fórmula, aunque no es ni mucho menos el único cambio de la
microbiota oral según el tipo de lactancia que recibe el bebé (39).

En
estos primeros momentos de la vida se establecen comunidades
bacterianas orales que se adquieren probablemente por transmisión
directa de la madre: Streptococcus, Fusobacterium, Neisseria,
Prevotella y Porphyromonas. Después del nacimiento, los
factores ambientales modulan la configuración de la microbiota del
cuerpo, incluyendo la oral. En particular, el aumento de
Streptococcus spp, sobre todo S. salivarius, se asocia
al contacto con los primeros oligosacáridos de la leche en la boca
del recién nacido. En los primeros meses y años de la infancia,
aumentan la diversidad y variedad de la microbiota oral. Los eventos
relacionados con la aparición de los dientes de leche de forma
progresiva y el posterior cambio a la dentición definitiva, son
factores fundamentales que determinan cambios en la microbiota oral
(2). La microbiota que se hereda de la madre se mantiene
relativamente estable en los primeros 3 años de vida.
Posteriormente, los factores ambientales actúan cada vez con mayor
intensidad. El ambiente configura la microbiota de todo el cuerpo con
mucha mayor intensidad que cualquier factor genético o heredado.
Tanto es así, que la microbiota adquirida por herencia al inicio de
la vida se puede perder por completo, produciéndose perfiles de
disbiosis en los nichos ecológicos que determinan la aparición de
patología (40). Durante los besos íntimos también se produce una
transferencia de microorganismos, que puede producir cambios
persistentes en la microbiota oral de ambos miembros de una pareja
estable (41).

Factores postnatales que modulan la microbiota oral

La
microbiota oral a lo largo de la vida se comporta como
un sistema dinámico. Los factores que determinan su
composición e interacciones se pueden clasificar en 4 grandes
categorías, con diversas variables en cada una de ellas (tabla 2) (3).
Sobre muchos de estos factores no se puede influir. Por ello, es
interesante conocer aquellos que sí se pueden modular y que son
grandes determinantes del estado eubiótico o disbiótico de la
microbiota oral. En el caso de la microbiota oral, la alimentación y
otros hábitos del estilo de vida, incluyendo la higiene oral, son
los grandes determinantes modificables de la microbiota oral. La boca
es la primera barrera para la entrada de todo lo externo al cuerpo:
los alimentos, el aire con sus contaminantes, los tóxicos como el
tabaco o el alcohol, pasan indefectiblemente por la boca, impactando
sobre la microbiota. Cualquier intervención sobre la salud no solo
del aparato masticatorio de una persona sino también sobre la salud
de todo el organismo, debería pasar por revisar estos factores.

Los
factores total o parcialmente modificables o modulables que influyen
sobre el complejo ecosistema de la microbiota oral son:

-La
respiración bucal: impacta de forma negativa en la producción de la
saliva, que es un componente fundamental para mantener una microbiota
oral saludable por las múltiples funciones que realiza y las
sustancias que contiene. Uno de los efectos deletéreos de la
respiración bucal puede ser el aumento del riesgo de desarrollar un
exceso de colonias de S. mutans, la especie clave de la caries
(42).

-La
situación hormonal sistémica, especialmente en el caso de las
mujeres, tiene un impacto directo sobre el estado de la microbiota
oral y el ambiente proinflamatorio que puede aparecer en determinados
momentos de la vida cuando se producen cambios en el ambiente
hormonal. En este sentido, el embarazo y la menopausia son momentos
críticos en los que es fundamental mantener un estado de eubiosis
oral para evitar patologías locales o sistémicas. En concreto, en
el embarazo hay un aumento del número total de microroganismos
viables. Además se produce un incremento de especies patogénicas
como P. gingivalis y A. actinomycetemcomitans junto a
especies de Candida (43). En la menopausia también es
frecuente el aumento de P. gingivalis y Tannerella
forsythia, especies claves en la patogénesis de la periodontitis
(44). Estos efectos vienen mediados no solo por los cambios en el
sistema inmunitario - que se modula en parte por las hormonas
sexuales - sino también por la presencia de receptores beta
estrogénicos en la mucosa oral y las glándulas salivales. La
adolescencia en ambos géneros supone un momento importante de cambio
a nivel de la microbiota oral y se considera que una parte de este
proceso puede ser debido a los cambios en las hormonas sexuales (2,3).
Es posible que la exposición a fármacos con efecto hormonal como
los anticonceptivos o el efecto de los disruptores endocrinos como el
bisfenol tengan un impacto difícil de estimar en la microbiota oral.

-La
contaminación ambiental atmosférica y acuática tiene un efecto
deletéreo no solo sobre la microbiota intestinal, sino también
sobre la oral (45–47).

-El
uso de antibióticos y colutorios orales de forma indiscriminada
puede provocar una disbiosis oral. Adicionalmente, se sabe que el 25%
de los fármacos no antimicrobianos impactan de forma negativa sobre
la microbiota intestinal. Pero no sólo sobre la intestinal, también
sobre la oral. Los inhibidores de la bomba de protones (los
-prazoles) quizá sean los fármacos más utilizados que tienen un
impacto deletéreo sobre las microbiotas oral e intestinal (48). Los
fármacos que producen sequedad de boca, como por ejemplo muchos
psicofármacos, de forma indirecta pueden acabar impactando sobre la
microbiota oral (49). Otros fármacos como la fenitoína, los
antagonistas del calcio o la ciclosporina pueden producir una
hipertrofia de la encía, lo que también altera el equilibrio de la
microbiota periodontal.

-El
tabaco, el alcohol y otras drogas tienen un efecto perjudicial
directo sobre la salud de la boca, no solo por su impacto sobre la
microbiota oral e intestinal. El abandono de este tipo de hábitos
debería formar parte del consejo que se le da a un paciente en la
consulta de cualquier profesional sanitario (50–53).

-El
estrés psicosocioemocional mantenido, habitual en la vida moderna,
tiene un impacto negativo directo sobre la microbiota oral y se ha
comprobado que puede favorecer la aparición de periodontitis y
empeorar su evolución (54). En este sentido, prácticas como el
mindfulness pueden ser de ayuda para mejorar la resiliencia y la
tolerancia al estrés.

-No
es objeto de esta revisión incidir en las medidas locales de higiene
oral pero cabe recordar que el cepillado tras cada comida y el uso de
dispositivos de higiene interdental según indicación del
profesional de la salud oral junto a las revisiones periódicas por
un profesional odontólogo cualificado son parte imprescindible del
cuidado de la boca y su microbiota.

Alimentación
y microbiota oral

En
cuanto a la alimentación, se sabe que el impacto que tiene esta
sobre la microbiota intestinal es relativamente rápida. Es
uno de los principales factores que participan de modular la
microbiota (55–57). También la microbiota oral se ve influenciada
por la alimentación: la boca es donde en primer lugar comienzan los
procesos de digestión.

El
tipo de alimentación que realiza actualmente una gran parte de la
sociedad industrializada provoca múltiples efectos negativos para la
salud de las personas. También es así en el caso de la salud oral.
Se consume un exceso de alimentos con alta carga glucémica. Es un
tipo de dieta que contiene escasos micronutrientes, necesarios para
mantener cualquier barrera corporal en condiciones óptimas de salud.
Además, suele tener una carga ácida excesiva y baja concentración
de fibra soluble celular, con una presencia excesiva de fibra
acelular que tiene efectos negativos para la salud metabólica.
También es epidémico el desequilibrio entre los ácidos grasos
omega 6 y omega 3, con un consumo excesivo de los primeros y
deficitario de los segundos. El déficit relativo de ácidos grasos
omega 3 supone un problema para la producción por parte del sistema
inmunitario de moléculas con propiedades resoléomicas y
antiinflamatorias, y el exceso relativo de ácidos grasos omega 6
resulta ser directamente proinflamatorio (58). El consumo de bebidas
carbonatadas y ricos en fructosa y sacarosa en formato líquido es
especialmente pernicioso para la salud oral, al estimular la
proliferación de bacterias que predisponen a la disbiosis
cariogénica y provocan cambios en el pH
de la cavidad oral. Por otro lado, la costumbre de realizar hasta 5 o
6 comidas al día,
con algún picoteo intermedio, acidifica también el medio oral y
abona el terreno para la proliferación de bacterias patogénicas.

Entonces,
¿cuál sería la alimentación óptima para una salud oral y general
óptima? Se podrían dar las siguientes pautas, que también son
adecuadas para mantener un hueso alveolar saludable (59):

-Comer
2-3 veces al día y procurar que el ayuno nocturno sea de un mínimo
de 13 horas. El ayuno intermitente con ayunos nocturnos más
prolongados tiene múltiples beneficios a nivel de salud metabólica
(60), aunque aparentemente no se han publicado aún estudios directos
sobre su impacto en la salud oral.

-Comer
los alimentos en su formato natural en la medida de lo posible,
huyendo de los ultraprocesados que contienen endulzantes,
emulsionantes, grasas industriales o trans y otros aditivos que se ha
comprobado que influyen de forma deletérea en la microbiota
intestinal y probablemente también en la oral (61).

-Aumentar
el consumo de fibra soluble y celular, es decir, la
procedente de la verdura y la fruta. En particular, los
vegetales con nitratos, como la remolacha o las verduras de hoja
verde, son especialmente interesantes para asegurar el adecuado
funcionamiento de la vía metabólica nitrato-nitrito-óxido nítrico
(62). También los polifenoles presentes en los alimentos de origen
vegetal como frutas, verduras y especias colaboran a mejorar la salud
oral. Los polifenoles son sustancias que se absorben en su forma
original solamente en un 5-10%; el resto debe ser metabolizado por la
microbiota. El metabolismo de los polifenoles comienza en la cavidad
oral. Se ha comprobado que pueden tener un efecto directo contra
microorganismos como S. mutans, inhibir la adhesión de otras
bacterias patógenas y evitar la formación de un biofilm disbiótico.
Además, los polifenoles pueden inhibir las respuestas inflamatorias
del huésped por los patógenos periodontales. Hay estudios que
demuestran los efectos beneficiosos en la salud oral de sustancias
procedentes de la uva y la semilla de uva, el té y el café, la
menta, el anís, los arándanos rojos y azules, el limón, la
manzana, la cúrcuma, el cacao puro o la granada (63). Incluso el
vino tinto puede tener algún efecto beneficioso en este sentido,
pero no se debería recomendar el consumo de vino como medida para
mejorar la salud. El vino desalcoholizado podría mantener las
propiedades beneficiosas de los polifenoles para la salud oral, sin
el efecto perjudicial del etanol. El aloe vera también ha mostrado
beneficios con su capacidad de inhibir patógenos periodontales,
además de ser un adyuvante interesante para prevenir y tratar la
gingivitis (64).

-Aumentar
el consumo de pescado, marisco, algas y moluscos para asegurar un
adecuado aporte de ácidos grados omega 3 (62,65).

-El
café y el té verde - también el negro aunque en menor medida -
tienen un impacto favorable sobre la microbiota oral por su alto
contenido en micronutrientes que propician la producción de
sustancias antiinflamatorias. El té verde en concreto reduce la
presencia de S. mutans y lactobacilos cariogénicos y aumenta
la abundancia de Shuttleworthia satelles, que se asocia a
menor presencia de caries. Sobre el café hay resultados entre
neutros y favorables, probablemente porque depende de la forma en la
que se prepara y si se toma con endulzantes o lácteos añadidos.
Además de proteger contra neoplasias de cabeza y cuello, el consumo
de café en algunos estudios se ha asociado a una disminución de la
presencia de S. mutans y lactobacilos cariogénicos (66).

-Las
setas son un alimento de uso minoritario. Sin embargo, aumentar su
consumo tiene un impacto muy favorable no solo para el sistema
inmunitario (67) y la
microbiota intestinal (68),
sino también sobre la salud oral (69,70).

En
determinadas ocasiones, como en el caso de que el paciente tenga
periodontitis, se pueden utilizar ciertos suplementos como
adyuvantes. La lactoferrina es especialmente interesante como
tratamiento adicional en múltiples procesos patológicos de la boca
en aplicación tópica (71,72). Otras suplementaciones interesantes
son la vitamina C, el ácido fólico, la vitamina D, o el uso de
coenzima Q10 de forma tópica. También el extracto de té verde se
puede utilizar de forma tópica para proteger la dentina, por su
actividad contra S. mutans y la capacidad de inhibir la
adhesión de bacterias patógenas (27). Otra medida que puede
resultar interesante es el oil pulling con aceite de coco o de oliva
(73).

Probióticos
para una salud oral óptima

Además
de con una alimentación antiinflamatoria y prebiótica, que no solo
no haga daño a la salud oral sino que promueva una microbiota oral e
intestinal saludable, la microbiota oral se puede modular de forma
directa con la utilización de probióticos de derivación humana.
Los probióticos son microorganismos vivos que en las cantidades
adecuadas promueven beneficios en el organismo humano. Son
fundamentalmente lactobacilos y bifidobacterias, además de algunas
otras bacterias, hongos o levaduras. No tienen la consideración de
medicamentos sino de complemento alimenticio, por lo que en Europa se
regulan por la EFSA. Entre sus mecanismos de acción destacan la
síntesis de sustancias antimicrobianas, la mejoría de la función
de barrera mucosa, el estímulo del sistema inmunitario asociado a
mucosas y la promoción de la producción de fabricación de mediados
antiinflamatorios.

Los
efectos beneficiosos de los probióticos para la salud oral están
mediados por varios mecanismos (74,75):

-Una
interacción directa, con inhibición de la adhesión de patógenos,
colonización y formación de un biofilm saludable, producción de
proteínas citoprotectoras en las superficies celulares del huésped
e inhibición de colagenasas.

-Exclusión
competitiva: producción de sustancias químicas (como bacteriocinas)
que inhiben la proliferación de las bacterias patogénicas,
competición en la formación de las uniones entre las bacterias y
participación en el metabolismo de los sustratos.

-Interacción
indirecta por su efecto en la inmunidad local y la regulación de la
permeabilidad mucosa, además de la modulación de la función
inmunitaria sistémica y su efecto sobre mecanismos de defensa no
inmunológicos. Además, participan en evitar la formación de una
placa disbiótica al neutralizar radicales libres.

Las
cepas más investigadas y que se encuentran en una microbiota sana
son fundamentalmente L. casei y paracasei, L.
acidophilus, L. fermentum, L. plantarum, L. salivarius, L. reuteri,
L. rhamnosus, B. lactis, S. salivarius y S. dentisani. En
múltiples estudios clínicos han demostrados efectos beneficiosos en
la salud oral en procesos de periodontitis, caries, halitosis o
periimplantitis. Se pueden usar de forma directa tópica en la
cavidad oral. No obstante, puesto que la disbiosis oral causa
disbiosis intestinal por la deglución de los microorganismos de la
boca, es una estrategia interesante administrar también probióticos
vía oral y/o tópica con cepas dirigidas a mejorar la salud
intestinal, como S. boulardii, E. faecium UBEF41 y algunas de
las que también son útiles para la disbiosis oral. S. boulardii
es especialmente interesante para disminuir la presencia de un exceso
de Candida. En una estrategia adecuada de regulación de la
microbiota oral e intestinal, en primer lugar, se debería proceder a
reducir la carga de bacterias patógenas, para después reemplazarlas
por cepas bacterianas con propiedades beneficiosas. Los probióticos
son especialmente interesantes para ser utilizados de forma adyuvante
con los tratamientos locales periodontales o de la caries que se
realicen según las necesidades del paciente.

Conclusiones

La salud del cuerpo humano depende en gran medida de la salud bucodental, y esta a su vez, de una microbiota oral saludable. El estilo de vida es uno de los factores que más impactan en el estado de la microbiota oral. Los consejos sobre la alimentación y el abandono del consumo de tóxicos como el tabaco o el alcohol deberían formar parte de una intervención integral y personalizada en el tratamiento y la prevención de las patologías de la boca conjuntamente con la instauración de las herramientas y técnicas de higiene bucodental que también permiten mantener el equilibrio eubiótico de la microbiota oral. Es previsible que en un futuro a corto plazo los probióticos constituyan una parte clave de los tratamientos odontoestomatológicos.

Descargar artículo completo

También puede consultar el número 44 de DM-El Dentista Moderno.